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Jul 08, 2023

Le carboxylate de cyclodextrine améliore la stabilité et l'activité de la nisine dans une plus large gamme de conditions d'application

npj Science de l'Alimentation volume 7,

npj Science of Food volume 7, Article number: 20 (2023) Citer cet article

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La nisine est une bactériocine naturelle qui présente une bonne activité antibactérienne contre les bactéries Gram-positives. Il a une bonne solubilité, stabilité et activité dans des conditions acides, mais il devient moins soluble, stable et actif lorsque le pH de la solution dépasse 6,0, ce qui restreint considérablement la gamme d'applications industrielles de la nisine en tant qu'agent antibactérien. Dans cette étude, nous avons étudié le potentiel de complexation de la nisine avec un carboxylate de cyclodextrine, l'acide succinique-β-cyclodextrine (SACD), pour surmonter les inconvénients. Une forte liaison hydrogène a été mise en évidence entre la nisine et le SACD, favorisant la formation de complexes nisine-SACD. Ces complexes présentaient une bonne solubilité dans des conditions neutres et alcalines, et une bonne stabilité après avoir été maintenus à des valeurs de pH élevées pendant le traitement avec une stérilisation à vapeur élevée. De plus, les complexes nisine-SACD ont montré une activité antibactérienne significativement améliorée contre les bactéries Gram-positives modèles (S. aureus). Cette étude montre que la complexation peut améliorer l'efficacité de la nisine dans des situations neutres et alcalines, ce qui peut considérablement élargir sa gamme d'applications dans les industries alimentaires, médicales et autres.

La nisine est un petit peptide composé de 34 résidus d'acides aminés qui est produit par la souche de la sous-espèce Lactococcus lactis, qui est la seule bactériocine approuvée comme conservateur alimentaire1. Il est généralement reconnu comme sûr (GRAS) et est largement utilisé dans les industries alimentaires, médicales et agricoles. La nisine présente une activité antibactérienne à large spectre contre les bactéries Gram-positives. On pense qu'il s'adsorbe sur les membranes cellulaires des bactéries, les perturbe et provoque la libération de substances cellulaires internes, favorisant ainsi la mort cellulaire2,3. Dans des conditions acides (pH < 6,0), la nisine présente une solubilité et une stabilité souhaitables avec seulement une légère perte d'activité après traitement thermique4,5. Cependant, la structure de la nisine change dans des conditions alcalines en raison d'une réaction d'addition nucléophile intermoléculaire, qui entraîne une diminution de la solubilité dans l'eau, de la stabilité thermique et de l'activité antibactérienne6,7. Ainsi, l'application industrielle de la nisine comme antimicrobien naturel est actuellement limitée aux conditions acides.

Le pH de la plupart des fluides physiologiques se situe entre 6,0 et 8,5, y compris les fluides intracellulaires, extracellulaires et intestinaux8. Pour étendre les applications industrielles de la nisine, des efforts ont donc été consacrés à l'identification de stratégies pour maintenir sa solubilité, sa stabilité et son activité antibactérienne dans des situations physiologiques. Les acides organiques peuvent s'associer à la nisine dans des solutions aqueuses par liaison hydrogène, ce qui peut augmenter les performances de la nisine. Par exemple, Adhikari et al. 7 ont montré qu'un composite nisine-acide organique avait une activité antimicrobienne beaucoup plus élevée à pH 8,0 que la nisine pure. Il a également été démontré que l'utilisation d'une combinaison de nisine et d'EDTA augmente l'activité antibactérienne de la nisine9, ce qui a été attribué à la capacité de l'agent chélateur à augmenter la perméabilité des parois cellulaires bactériennes. Cependant, il n'y a pas eu d'amélioration évidente de la stabilité de la nisine. D'autres efforts visant à améliorer la stabilité de la nisine reposent généralement sur des systèmes de nano-livraison préparés à partir de biopolymères, tels que le chitosane, la cellulose et la pectine3,10,11. Cependant, la construction de ces systèmes de livraison est souvent compliquée, coûteuse et difficile à mettre à l'échelle, ce qui limite leur application industrielle. Par conséquent, il serait avantageux de développer un procédé simple et bon marché qui pourrait répondre aux exigences industrielles pratiques.

Les cyclodextrines (CD) sont des oligosaccharides cycliques composés de différents nombres d'unités α-D-glucopyranose, qui sont produits à partir d'amidon par hydrolyse enzymatique et dont l'utilisation dans les produits alimentaires et de santé est autorisée dans la plupart des régions du monde12. La nature cyclique des CD conduit à la création de molécules qui ont un noyau hydrophobe et un extérieur hydrophile, ce qui les rend appropriées en tant que molécules hôtes pour incorporer des molécules ou des fragments hôtes non polaires13. L'encapsulation de composés bioactifs dans des CD améliore souvent leur dispersibilité dans l'eau, améliore leur résistance à la chaleur, à la lumière et à l'oxygène, et permet une libération contrôlée14,15. Auparavant, les chercheurs ont montré que l'encapsulation de la nisine dans les β-CD améliorait son activité antibactérienne lors de la conservation de la viande de porc cuite16, ce qui était attribué à la formation de complexes nisine-CD qui modifiaient le microenvironnement de la nisine. Cependant, il existe toujours un besoin pour une forme alternative de CD qui puisse améliorer la solubilité, la stabilité et l'activité antimicrobienne de la nisine en même temps.

La β-CD affiche un faible coût et une forte affinité de liaison avec les substances invitées hydrophobes parmi les cyclodextrines couramment utilisées dans l'industrie alimentaire. Cependant, sa solubilité dans l'eau (environ 1,85 %) est insuffisante pour de nombreuses applications commerciales17. La dose de β-CD utilisée pour améliorer la solubilité de la nisine était donc limitée dans les systèmes pratiques. Les dérivés de β-CD largement utilisés dans les applications pharmaceutiques commerciales, notamment l'hydroxypropyl-β-CD (HP-β-CD), le sulfobutyléther-β-CD (SBE-β-CD) et le méthyl-β-CD (M-β-CD) présentent une dispersité dans l'eau grandement améliorée après modification chimique17,18. De nouvelles stratégies pour créer des dérivés de cyclodextrine de qualité alimentaire sont également explorées. Par exemple, des anhydrides succiniques octényl et octadécényl ont été attachés aux groupes hydroxyle sur les molécules de cyclodextrine pour produire des dérivés avec de bonnes propriétés émulsifiantes19,20. Cependant, de tels substituants de la β-CD peuvent avoir un impact sur sa capacité à incorporer des molécules invitées en raison des effets d'encombrement stérique. Dans notre étude précédente, un dérivé de cyclodextrine, l'acide succinique-β-cyclodextrine (SACD) a été obtenu et s'est avéré plus de 50 fois plus dispersible dans l'eau que le β-CD. Pendant ce temps, SACD a un comportement de complexation significativement plus élevé avec les molécules invitées21. La modification a suivi une procédure de chauffage chimique à sec simple et sûre, tous les produits chimiques utilisés étant de qualité alimentaire. Le SACD obtenu s'est avéré non cytotoxique, ce qui pourrait être une stratégie prometteuse pour améliorer la solubilité et la bioactivité de la nisine.

Dans cette étude, nous avions l'intention d'améliorer la solubilité et l'activité antibactérienne de la nisine en formant des complexes avec SACD. Les interactions moléculaires entre la nisine et le SACD ont été élucidées en analysant les structures moléculaires et cristallines des complexes. La solubilité dans l'eau et la stabilité du complexe nisine-SACD ont été mesurées. En outre, l'activité antibactérienne des complexes nisine-SACD contre un agent pathogène d'origine alimentaire Gram positif modèle (S. aureus.) a été élucidée.

Afin de révéler les interactions entre la nisine et le SACD conduisant à la formation de complexes nisine-SACD, une analyse FTIR a été utilisée pour comparer les propriétés chimiques de la nisine-SACD complexée avec la nisine, le SACD et le mélange physique de nisine et de SACD (PM nisine + SACD) (Fig. 1a). Les interactions moléculaires entre la nisine et le SACD ont été illustrées à partir des spectres FTIR. Le large pic à environ 3369 cm-1 a été attribué à la vibration d'étirement O–H des molécules SACD. Le pic à 1732 cm-1 a été attribué à l'étirement C=O des liaisons ester de SACD. Les bandes caractéristiques à 2929, 1155 et 1027 cm−1 ont été respectivement attribuées aux groupes CH2, C–O–C et C–OH de SACD. La large bande d'absorption maximale de la nisine à 3440 cm−1 a été attribuée aux vibrations d'étirement axiales O–H/N–H, la bande à 2923 cm−1 a été attribuée à la vibration d'étirement de C–H et la bande à environ 1630 cm−1 a été attribuée à l'absorption par le groupe amide22. Après complexation avec SACD, la bande correspondant à O–H et N–H s'est significativement décalée vers un nombre d'onde inférieur (3269 cm-1), avec un décalage de nombre d'onde de -127 et -171 cm-1 par rapport à SACD et à la nisine, respectivement. Pendant ce temps, un redshift de 10 cm-1 a été observé au niveau de la bande ester C = O pour la nisine-SACD à 1722 cm-1. Les phénomènes ci-dessus indiquent qu'une forte liaison hydrogène a eu lieu entre la nisine et le SACD. Vraisemblablement, les ramifications d'acide succinique sur les molécules de SACD ont joué un rôle important dans ces interactions. D'autres chercheurs ont également signalé une forte liaison hydrogène entre des composants similaires dans des complexes23,24. La bande amide n'a pas été observée dans le spectre des complexes nisine-SACD, ce qui peut être le résultat des effets de protection du SACD en raison de la proportion relativement faible de nisine dans le complexe. Le spectre FTIR du mélange physique de nisine + SACD était cohérent avec une combinaison des deux composants individuels, sans qu'aucun décalage de bande évident ne soit observé. Ces résultats suggèrent que la complexation ne s'est pas produite dans les mélanges physiques simples de nisine et de SACD.

Spectres FTIR (a) et XRD (b) de SACD, nisine, nisine-SACD et mélange physique de nisine et SACD (PM nisine + SACD).

Il est connu que la biodisponibilité des substances bioactives est directement corrélée à la dispersité de celles-ci dans les matrices. Dans l'industrie pharmaceutique, la conversion physique des substances bioactives de l'état cristallisé à l'état amorphe est considérée comme une méthode efficace pour améliorer leur dispersité dans les matrices25. Dans des études antérieures, les CD étaient fréquemment complexés avec de nombreux composés bioactifs hydrophobes, notamment des nutraceutiques et des produits pharmaceutiques. Après la complexation, l'état physique des composés bioactifs est passé d'une structure cristallisée à une forme amorphe avec une solubilité considérablement accrue, contribuant ainsi à une biodisponibilité et une bioactivité efficacement améliorées des composés26,27,28. Par conséquent, la structure cristalline de la nisine a été analysée à l'aide d'un diffractomètre à rayons X après complexation avec SACD dans cette étude, pour prédire l'activité des complexes nisine-SACD. La nisine présentait des pics de diffraction à des valeurs 2θ de 27,4° et 31,7° (Fig. 1b), ce qui est cohérent avec les études précédentes29. Aucun pic de diffraction distinct n'a été observé pour le SACD, ce qui suggère que le SACD a une structure amorphe21. Seul un léger changement a pu être observé après complexation de la nisine avec SACD, suggérant que la nisine existait sous une forme amorphe dans les complexes nisine-SACD. Par conséquent, nous avons émis l'hypothèse que la nature amorphe des complexes nisine-SACD augmenterait l'activité biologique de la nisine. A titre de comparaison, le mélange physique de la nisine + SACD a montré une simple combinaison de diagrammes de diffraction de la nisine et du SACD, y compris les pics cristallins pointus de la nisine. Ces résultats indiquent que la nisine est restée sous une forme cristalline dans les mélanges physiques, ce qui démontre en outre la formation réussie de complexes nisine-SACD.

La complexation de la nisine et du SACD provoque des changements dans l'arrangement moléculaire et les interactions de la nisine, ce qui pourrait affecter sa stabilité thermique. Une analyse thermogravimétrique a donc été réalisée pour évaluer le comportement de changement de masse des complexes et mélanges nisine-SACD lors d'un chauffage contrôlé. Généralement, la perte de poids au premier stade observée en dessous de 100 °C a été attribuée à l'évaporation de l'humidité dans les échantillons. Comme le montre la figure 2a, il n'y a pas eu de perte de poids évidente de nisine au stade précoce en dessous de 100 ° C, ce qui suggère que peu d'eau a été piégée dans la nisine en poudre en raison de sa faible hydrophilie à pH neutre. De plus, il n'y avait qu'une légère perte de poids (<7%) observée pour la nisine à la fin du processus de chauffage (600 ° C), ce qui pourrait être dû à son degré élevé de cristallinité. D'autres chercheurs ont rapporté une stabilité similaire de la nisine dans des conditions de chauffage à sec30.

Les courbes TG (a) et dTG (b) de la nisine, nisine-SACD, PM nisine + SACD et SACD.

Pour SACD, deux étapes distinctes de perte de masse pendant le chauffage ont été observées dans les courbes TG. La première étape a été attribuée à l'évaporation de l'humidité due à la présence de molécules d'eau piégées dans la structure hydrophile du SACD, qui a contribué à environ 4,5 % de la perte de poids totale. À la fin du chauffage, près de 67 % de la perte de poids s'était produite pour cet échantillon, ce qui était principalement attribué à la dégradation thermique des molécules de SACD à environ 300 °C et plus.

Pour les complexes nisine-SACD, la perte d'humidité au cours de la première étape de chauffage était légèrement inférieure à celle du SACD pur, ce qui pourrait être dû au fait qu'une certaine quantité de groupes hydroxyle et carboxyle sur le SACD était occupée par la nisine et donc non disponible pour les molécules d'eau à adsorber. Il y a également eu une forte diminution de la masse autour de 300 ° C, principalement attribuée à la dégradation thermique du SACD. À des températures plus élevées, le taux de dégradation thermique était plus rapide pour les complexes nisine-SACD que pour le SACD pur, ce qui peut être dû au fait que les forces moléculaires étaient plus faibles.

Par rapport aux complexes nisine-SACD, moins de perte de poids du mélange physique de nisine et de SACD a été affichée à la fin du processus de chauffage. C'est peut-être parce que la nisine libre a une structure cristalline très stable. Cela suggère que la stabilité au chauffage à sec des échantillons reflète et prouve des réactions intermoléculaires spécifiques dans les complexes nisine-SACD. Cependant, les résultats n'étaient pas directement corrélés avec l'activité biologique de la nisine, car un changement de structure peptidique pouvait se produire même avec une perte de masse insignifiante31.

Pour mieux comprendre le processus de chauffage à sec, les courbes de taux de changement de masse des échantillons ont été calculées à partir des courbes TG (Fig. 2b). Les températures où la dégradation thermique la plus rapide a eu lieu ont pu être facilement observées dans les profils dTG résultants. Le pic de décomposition maximal de la nisine s'est produit à 333 ° C, ce qui suggère qu'une petite quantité de nisine faiblement cristallisée s'est dégradée à cette température. Le pic de décomposition maximal du SACD s'est produit à 326 ° C, la majeure partie de cette substance étant dégradée à cette température. Pour le complexe nisine-SACD, une température de décomposition inférieure de 317 ° C a été observée, ce qui est cohérent avec des forces moléculaires plus faibles présentes dans leurs structures amorphes. Fait intéressant, un large pic a été observé à environ 504 ° C pour les complexes nisine-SACD, ce qui pourrait être dû à la dégradation thermique progressive du SACD dans les complexes. Les mélanges physiques de nisine et de SACD ont présenté une vitesse de décomposition maximale à environ 337 ° C, qui a été attribuée à la dégradation thermique du SACD.

La solubilité et le comportement de complexation de la nisine et du SACD ont été étudiés par analyse des spectres UV-vis (Fig. 3). L'absorbance maximale de la nisine pure s'est produite à environ 201 nm, ce qui est lié à sa structure secondaire de squelette peptidique32. Cependant, ce pic n'a pas pu être observé dans les spectres UV car la concentration en nisine était trop faible. Pour le SACD, un pic a été observé à 280 nm, ce qui peut être lié à l'absorption de branches insaturées sur les molécules de SACD33. Après avoir été complexée avec SACD, l'absorbance de la nisine dans des solutions aqueuses a augmenté de manière significative avec l'augmentation de la concentration de SACD. Cela suggère la solubilité progressivement améliorée de la nisine. En général, la nisine a été reconnue comme soluble dans des conditions acides. Il a été observé que la solubilité de la nisine augmentait même de manière significative par SACD à pH 2, 0 (Fig. 3a), suggérant l'apparition d'un changement microenvironnemental de la nisine. La longueur d'onde d'absorbance maximale a été déplacée progressivement de 201 à 204 nm avec l'augmentation des concentrations de SACD. Un tel phénomène de décalage vers le rouge démontre une force d'interaction hydrophobe accrue entre la nisine et le SACD, ce qui contribue à améliorer la non-polarité environnementale de la nisine16. Lorsque le pH augmentait à 5, 8, l'absorbance de la nisine dans les solutions présentait des valeurs plus élevées à la même concentration de SACD (Fig. 3b). L'absorbance maximale de la nisine s'est progressivement déplacée vers le rouge jusqu'à 207 nm à mesure que la concentration de SACD augmentait. Ces résultats suggèrent que la complexation de la nisine et du SACD est devenue plus forte à mesure que le pH augmentait. Des interactions plus intenses entre les deux composants ont pu être observées à pH 7,4 et 8,0 qui étaient connus comme des conditions moins avantageuses pour que la nisine se solubilise5. Un phénomène de décalage vers le rouge encore plus élevé à 211 nm a été affiché dans les deux situations alcalines (Fig. 3c, d). Bien que l'absorbance maximale de la nisine ait légèrement diminué, la solubilité de la nisine s'est maintenue à des niveaux élevés par rapport à la nisine pure dans les deux situations alcalines.

Les spectres UV-visible de la nisine-SACD avec différentes concentrations de SACD (2, 4, 6, 8 et 10 mg/mL) à pH 2,0 (a), pH 5,8 (b), pH 7,4 (c) et pH 8,0 (d) ; la courbe d'ajustement de solubilité de la nisine-SACD à pH 2,0 (e), pH 5,8 (f), pH 7,4 (g) et pH 8,0 (h); et les spectres UV-visible de la nisine libre et de la nisine complexée avec SACD, HPCD et CD et à pH 2,0 (i), pH 5,8 (j), pH 7,4 (k) et pH 8,0 (l).

Les courbes de solubilité de la nisine dans les solutions SACD ont été tracées à différentes valeurs de pH (Fig. 3e – h). A pH 2,0, l'absorbance de la nisine a augmenté linéairement avec l'augmentation de la concentration en SACD. La propriété hydrophile relative de la nisine à pH 2,0 pourrait être un avantage pour former des complexes avec SACD, car il existait plus de nisine solubilisée dans les solutions complexantes. Alors qu'à un pH plus élevé de 5,8, 7,4 et 8,0, des courbes ajustées non linéaires ont été observées pour la solubilité de la nisine dans les solutions SACD. Cet effet pourrait être attribué aux réactions d'addition nucléophiles intermoléculaires survenues à la nisine, qui ont réduit la solubilité de la nisine à pH alcalin34. Heureusement, le SACD a montré des effets satisfaisants empêchant la transformation indésirable de la nisine dans des conditions alcalines relatives, permettant à la nisine d'être soluble dans la plage de pH appliquée.

Pour distinguer l'efficacité du SACD dans l'élargissement de la gamme d'applications de la nisine, nous avons en outre comparé le comportement de complexation de la nisine avec le SACD et deux CD couramment utilisés, le β-CD et le HP-β-CD (Fig. 3i – l). La β-CD et la HP-β-CD présentent toutes deux des améliorations considérables de la solubilité de la nisine. Des décalages vers le rouge évidents pour la longueur d'onde à l'absorbance maximale ont été observés dans des conditions alcalines relatives (par exemple, l'absorbance maximale de la nisine dans la solution HP-β-CD est apparue à 205 nm à pH 8,0). L'absorbance de la nisine dans les solutions contenant de la HP-β-CD était supérieure à celle contenant de la β-CD pour les quatre situations de pH déterminées. Cependant, les valeurs d'absorbance maximales de la nisine dans les solutions SACD étaient bien au-delà de la valeur de la nisine dans les solutions β-CD ou HP-β-CD. Par conséquent, on pourrait conclure que SACD présentait certains avantages dans la promotion de la solubilité de la nisine dans des situations neutres et alcalines. Ces résultats indiquent que la nisine complexante avec SACD peut augmenter considérablement sa dispersibilité dans l'eau, ce qui serait bénéfique pour une utilisation plus large de la nisine dans diverses industries.

La stabilité des complexes nisine-SACD à différentes valeurs de pH a été évaluée en mesurant la nisine solubilisée dans des solutions après 0 et 10 jours de stockage. L'indice de rétention (RI) a été calculé à partir de ces données et utilisé pour indiquer la stabilité de la nisine dans les différents complexes (Fig. 4). Tous les échantillons ont montré une bonne stabilité après 10 jours de stockage, avec des valeurs RI supérieures à 100 %. Ce résultat suggère que la complexation a pu stabiliser la nisine à toutes les valeurs de pH étudiées, et que la formation de complexes peut avoir été relativement lente. Notamment, les valeurs RI de la nisine dans les complexes contenant de faibles concentrations de SACD étaient sensiblement plus élevées que celles contenant des concentrations élevées. Selon une étude précédente, il existe plusieurs branches ester dans une molécule SACD, qui peuvent se lier à la nisine, comme le montre l'analyse FTIR21. En tant que peptide avec une structure moléculaire relativement désordonnée, il est difficile pour la nisine de se complexer complètement avec des molécules SACD relativement petites. Il faut du temps pour que la nisine s'étende et trouve ces sites inoccupés sur les surfaces des molécules SACD. Lorsque plus de SACD a été inclus dans les systèmes, moins d'augmentation a été observée pour le RI de la nisine. C'est peut-être parce qu'il y avait moins de sites libres sur la molécule de nisine disponibles pour se lier au SACD.

L'indice de rétention (RI) des complexes nisine-SACD à différentes concentrations de SACD (2, 4, 6, 8 et 10 mg/mL) après maintien à pH 2,0, 5,8, 7,4 et 8,0 pendant 10 jours. La barre d'erreur représente l'écart type de trois tests du même échantillon.

La résistance des complexes nisine-SACD à la stérilisation à la vapeur à haute température a été déterminée car la stabilité thermique des formulations est importante pour les applications industrielles. Des études antérieures ont montré que la dégradation chimique de la nisine se produit lorsqu'elle est traitée thermiquement34, ce qui réduit son activité antibactérienne3,35. Après complexation avec SACD, aucune dégradation thermique de la nisine n'a été observée à aucun pH étudié et il y a eu une augmentation appréciable de la quantité de nisine solubilisée après le traitement thermique (Fig. 5). Ces effets étaient plus prononcés pour les complexes contenant de faibles concentrations de SACD (2 mg/mL), qui présentaient plus de deux fois la nisine solubilisée par rapport à ceux sans stérilisation. L'effet de solubilisation est devenu plus perceptible à des valeurs de pH plus élevées, jusqu'à trois fois plus de nisine étant solubilisée dans la solution SACD à 2 mg/mL après le traitement thermique. Lorsque plus de molécules de SACD étaient présentes pendant le processus de complexation, l'amélioration de la température élevée sur la solubilisation de la nisine semblait réduite, ce qui pourrait être dû au fait que la saturation des complexes entre la nisine et le SACD ne s'est produite que progressivement. Même ainsi, une augmentation appréciable de la valeur RI pour la nisine (> 120 %) a encore été observée à une concentration de SACD de 10 mg/mL. Dans une étude précédente, la complexation de la nisine avec de la gomme arabique et de la pectine l'a protégée de la dégradation thermique à 121 °C, mais la solubilité de la nisine n'a pas été améliorée1,3. Ces résultats suggèrent que la complexation avec SACD a non seulement augmenté la stabilité thermique de la nisine, mais a également augmenté sa solubilisation pendant le chauffage.

Le RI des complexes nisine-SACD avec différentes concentrations de SACD (2, 4, 6, 8 et 10 mg/mL) et pH (2,0, 5,8, 7,4 et 8,0) situations après traitement à 121 oC pendant 30 min. La barre d'erreur représente l'écart type de trois tests du même échantillon.

Enfin, nous avons déterminé l'activité antibactérienne des complexes nisine-SACD développés dans cette étude contre S. aureus. S. aureus est couramment utilisé comme modèle de bactéries Gram-positives pour prédire les effets antibactériens de l'agent bactériostatique. Pendant ce temps, c'est une cause importante de maladies d'origine alimentaire entraînant des gastro-entérites, des diarrhées et des vomissements36. Aliments sensibles à l'intoxication à S. aureus, y compris la viande, les œufs et les produits laitiers37. On sait que la nisine peut désactiver les bactéries en s'adsorbant à la membrane cellulaire, en perturbant la membrane cellulaire et en favorisant la perte de composants intracellulaires essentiels38. Comme le montre la figure 6a, la nisine pure ne présentait qu'une activité antibactérienne modérée dans les conditions utilisées, la valeur DO600 de la suspension bactérienne diminuant de 1,23 à 0,46 (2,7 fois). Pour observer le changement de la membrane cellulaire des bactéries après traitement avec des complexes nisine-SACD, la microstructure de surface des bactéries traitées a été observée en collectant des images SEM (Fig. 6b). L'apparition de la bactérie transformée de sphère en forme irrégulière, prouvant la rupture de la membrane cellulaire. En revanche, une activité antibactérienne beaucoup plus forte a été présentée par les complexes nisine-SACD, la valeur OD600 diminuant à 0,04 (31 fois). Presque aucune structure de type cellulaire n'a pu être observée dans l'image SEM pour la collecte de cultures traitées avec des complexes nisine-SACD. Cette activité antimicrobienne accrue peut être attribuée à la solubilité et à la stabilité chimique accrues de la nisine dans les complexes. De plus, l'effet bactéricide accru des complexes pourrait également être dû à une certaine activité antibactérienne du SACD. SACD contient des groupes carboxyle à ses surfaces qui pourraient créer un microenvironnement plus acide autour des bactéries, entravant ainsi leur croissance27,39. Dans notre étude précédente, le SACD pur à une dose relativement élevée a montré une activité antibactérienne contre S. aureus27. Nos résultats suggèrent donc que la présence de SACD améliore les effets antibactériens de la nisine en formant des complexes qui augmentent sa solubilité et son activité.

Les valeurs de DO600 des cultures bactériennes sans aucun traitement et traitées avec des complexes SACD, nisine et nisine-SACD (a). Les images SEM de S. aureus recueillies à partir de cultures d'échantillons de complexes vierges, SACD, nisine et nisine-SACD (b). L'intensité de fluorescence des bactéries vivantes/mortes dans les cultures de S. aureus traitées avec des échantillons de complexes vierges, SACD, nisine et nisine-SACD (c). La barre d'erreur représente l'écart type de trois tests du même échantillon.

Pour soutenir l'application pratique des complexes nisine-SACD, la concentration minimale inhibitrice (MIC) de nisine-SACD et HSS-nisine-SACD a été déterminée. Les deux complexes avaient une CMI de 20 mg/mL et 40 mg/mL contre S. aureus, respectivement. Cependant, aucun effet antibactérien significatif n'a été observé dans la plage de concentration de réglage pour l'utilisation de la nisine et du SACD seuls. Bien qu'une CMI plus élevée ait été observée pour HSS-nisine-SACD, la complexation avec SACD montre toujours une protection et une préservation significatives de l'activité biologique de la nisine après un traitement à haute température. Après avoir traité les bactéries avec de la nisine-SACD ou de la HSS-nisine-SACD à leurs niveaux de CMI, les bactéries totales et mortes existaient à de faibles niveaux par rapport au groupe non traité (Fig. 6c). Cela indique que les proliférations de bactéries ont été effectivement interdites. Un certain degré d'inhibition de la prolifération des bactéries a été observé en traitant simplement la culture bactérienne avec de la nisine ou du SACD comme démontré précédemment. Les résultats ont de nouveau confirmé que la complexation entre la nisine et le SACD présentait un effet synergique et augmentait significativement l'activité biologique de la nisine et du SACD. Un effet synergique similaire existait entre la nisine et le carvacrol a été rapporté par Li et al. 40.

Dans cette étude, le SACD a été utilisé pour améliorer la solubilité, la stabilité et l'activité antibactérienne de la nisine en formant des complexes moléculaires. De fortes interactions ont été déduites entre les molécules de nisine et de SACD en raison des décalages vers le rouge appréciables de pics spécifiques observés dans les spectres FTIR. La structure moléculaire hautement cristallisée de la nisine a été transformée en une structure amorphe après la formation des complexes nisine-SACD. Les interactions moléculaires plus faibles dans les complexes que dans la nisine pure ont réduit leur stabilité thermique globale. Néanmoins, la nisine dans les complexes semble rester stable à la dégradation à des températures plus élevées. La spectroscopie UV-visible a suggéré que les interactions entre la nisine et le SACD dépendaient du pH de la solution environnante, des interactions plus fortes se produisant à des valeurs de pH plus élevées. Ces résultats suggèrent que la complexation de la nisine avec SACD pourrait améliorer sa solubilité, sa stabilité et son activité dans des situations neutres et alcalines. De plus, la complexation a amélioré la résistance de la nisine à une stérilisation à la vapeur élevée. Enfin, l'activité antibactérienne des complexes nisine-SACD et HSS-nisine-SACD s'est avérée beaucoup plus efficace que la nisine pure contre une bactérie Gram-positive modèle (S. aureus). Dans l'ensemble, nos résultats indiquent que la complexation de la nisine avec SACD a un grand potentiel pour améliorer son utilisation en tant qu'agent antibactérien dans les formulations alimentaires ou pharmaceutiques. À l'avenir, des études in vitro et in vivo seront nécessaires pour évaluer l'innocuité et l'efficacité de ces complexes. De plus, il sera nécessaire de surmonter tous les obstacles juridiques et de mise à l'échelle avant de pouvoir les utiliser largement pour des applications pratiques.

La nisine de Streptococcus lactis, la β-cyclodextrine (≥ 99, 5%, β-CD), l'acide succinique (SA) et l'hypophosphite de sodium (SHP) ont été achetés auprès d'Aladdin Regent Co. (Shanghai, Chine). D'autres produits chimiques étaient de qualité analytique. De l'eau déminéralisée a été utilisée pour préparer des solutions aqueuses dans toutes les expériences.

Le SACD a été préparé selon la méthode décrite dans notre étude précédente21. En bref, 4,00 g de β-CD, 2,96 g de SA, 4,00 g de SHP et 40 ml d'eau désionisée ont été mélangés et agités jusqu'à ce qu'ils soient complètement solubilisés. Après avoir versé la solution mélangée sur une plaque circulaire (diamètre 160 mm), l'échantillon a été séché dans une étuve à 100 ° C pendant 3 à 5 h. Ensuite, la plaque a été transférée dans un autre four réglé à 140 ° C et maintenue pendant 20 minutes pour permettre à la réaction d'estérification de se produire. Après refroidissement des échantillons estérifiés à température ambiante (environ 0,5 h), le produit brut a ensuite été recueilli en le solubilisant d'abord dans 20 mL d'eau déminéralisée puis précipité en ajoutant un excès de volume d'éthanol absolu. Ce processus de lavage a été répété encore deux ou trois fois pour s'assurer qu'aucune impureté ne reste dans le produit final. Après quoi, l'échantillon a été séché pendant une nuit pour éliminer l'éthanol et le produit final a été recueilli.

La nisine a été complexée avec SACD en solubilisant 1 mg de nisine dans 10 mL de solution SACD (400 mg/mL). Après avoir soigneusement mélangé, la solution a été centrifugée à 10 000 tr/min pendant 5 min pour éliminer les substances insolubles. Le surnageant a été collecté et lyophilisé pour le convertir en une forme de poudre pour une évaluation à l'état solide.

L'impact du pH sur la solubilité de la nisine dans les solutions de SACD a été évalué. Des solutions avec des concentrations de SACD de 0, 2, 4, 6, 8 et 10 mg/mL ont été préparées en solubilisant SACD dans une solution tampon avec différentes valeurs de pH. Les échantillons résultants sont appelés respectivement nisine libre, nisine-SACD2, nisine-SACD4, nisine-SACD6, nisine-SACD8 et nisine-SACD10. Sauf lors de l'utilisation de HCl pour ajuster le pH à 2,0, des solutions de tampon phosphate ont été utilisées pour préparer différentes valeurs de pH (5,8, 7,4 et 8,0). Ensuite, 1 mg de nisine a été ajouté aux solutions SACD ci-dessus avec différentes valeurs de pH. La concentration de SACD variait de 2 à 10 mg/mL à chaque valeur de pH. Les suspensions résultantes ont été agitées pendant 8 h à 25 ° C pour que la nisine atteigne une solubilisation saturée. Après avoir éliminé toutes les substances non dissoutes en passant à travers des filtres de taille de pores de 0, 45 μm, la quantité solubilisée de nisine a été quantifiée à l'aide d'un spectrophotomètre UV-visible (UV-1800PC, Mapada, Chine) à 201 nm. Les interactions hôte-invité entre la nisine et le SACD ont pu être observées à partir des décalages de longueur d'onde de l'absorbance maximale de la nisine après avoir été complexée avec le SACD. Les courbes de solubilité de la nisine dans les solutions de SACD à différentes valeurs de pH ont ensuite été construites en traçant la valeur d'absorbance en fonction de la concentration de SACD. Des groupes témoins supplémentaires utilisant de la nisine complexée avec 10 mg/mL de β-CD et 10 mg/mL de HP-β-CD ont été préparés à pH 7,4 pour prouver l'efficacité de la nisine-SACD. Les échantillons sont appelés respectivement nisine-CD10 et nisine-HPCD10. Toutes les autres procédures utilisées pour préparer les solutions complexes étaient les mêmes que pour les échantillons de nisine-SACD.

Les spectres infrarouges des échantillons en poudre ont été collectés à l'aide d'un spectromètre FTIR (Nicolet Nexus 470, Thermo Electron Corporation, Waltham, MA, USA) à des nombres d'onde de 400 à 4000 cm-1.

La structure cristalline des complexes nisine-SACD alimentés a été déterminée par analyse par diffraction des rayons X (XRD) en utilisant un instrument commercial (D2 PHASER, Bruker, Allemagne) à une tension de fonctionnement de 40 kV et un angle de diffraction (2θ) allant de 4° à 40°.

Le comportement thermique des complexes nisine-SACD a été évalué à l'aide d'un système d'analyse thermogravimétrique (TG) (TGA2, Mettler-Toledo, Schwerzenbach, Suisse) sous N2 (50 mL/min) à une vitesse de chauffage de 10 °C/min sur une plage de température de 30 à 600 °C.

Pour évaluer les effets du pH sur la stabilité de la nisine-SACD, la quantité de nisine dans les solutions complexes a été déterminée 10 jours après la solubilisation. La durée de stockage a été fixée sur la base d'expériences préliminaires garantissant que le processus de complexation a atteint un équilibre complet. La stabilité thermique des complexes nisine-SACD a également été évaluée en les exposant à un traitement de stérilisation à la vapeur à haute pression à 121 ° C pendant 30 min. La fraction de nisine solubilisée dans les complexes nisine-SACD a été déterminée en mesurant l'absorbance à 201 nm à l'aide d'un spectrophotomètre UV-visible (UV-1800PC, Mapada, Chine). En tant que groupe témoin, les mêmes procédures ont été réalisées sur une suspension de nisine. L'indice de rétention (RI) a ensuite été calculé à l'aide de l'équation suivante :

Les activités antimicrobiennes des échantillons ont été déterminées en utilisant S. aureus (ATCC 6538) comme bactérie Gram-positive représentative. La densité optique (DO) a été utilisée pour évaluer l'activité antibactérienne de la nisine et des complexes nisine-SACD41,42. Les bactéries ont été pré-cultivées sur du milieu Luria-Bertani à 37 ° C pendant 24 h pour obtenir des cultures de graines. Ces cultures de graines ont ensuite été diluées à 106 UFC en utilisant le milieu Luria-Bertani. 1 mg de nisine, 50 mg de nisine-SACD (contenant 1 mg de nisine) et 50 mg de SACD ont été pesés et ajoutés séparément dans 10 ml de culture bactérienne diluée. Une culture bactérienne ne contenant aucun échantillon a été utilisée comme groupe de contrôle à blanc. Après incubation à 37 ° C pendant 24 h, la croissance des bactéries dans le milieu de culture a été déterminée en enregistrant la DO à 600 nm (DO600) à l'aide d'un spectrophotomètre UV-visible (UV-1800PC, Mapada, Chine).

Après confirmation de l'activité antibactérienne des complexes nisine-SACD, la CMI des complexes nisine-SACD a été mesurée en outre par la méthode de microdilution en bouillon comme indiqué par Li et al. 40. La concentration initiale de nisine, SACD, nisine-SACD et nisine-SACD stérilisée à la vapeur haute pression (HSS-nisine-SACD) a été fixée à 400 µg/mL, 40 mg/mL, 40 mg/mL (contenant 400 µg/mL de nisine) et 40 mg/mL (contenant 400 µg/mL de nisine), respectivement. Les solutions initiales ont ensuite été diluées en série jusqu'à ce que leur concentration atteigne 3,125 µg/mL, 0,3125 mg/mL, 0,3125 mg/mL et 0,3125 mg/mL, respectivement. 100 µL des échantillons à différentes concentrations ont ensuite été cultivés avec 100 µL de dilutions de S. aureus contenant 106 bactéries UFC dans des plaques à 96 puits. Les plaques ont été incubées à 37°C pendant 24h. La concentration à laquelle la DO600 n'était pas significativement différente de celle du groupe témoin (sans inoculation bactérienne) a été considérée comme la CMI. Les S aureus traités avec la nisine-SACD et le HSS-nisine-SACD au MIC ont été encore colorés à l'aide d'un kit de double coloration bactérienne vivante/morte (LMAI Bio, Chine), et le nombre de bactéries totales et de bactéries mortes pourrait être représenté directement par la valeur d'intensité de fluorescence. Notez qu'il n'y a pas de relation statistique entre l'intensité de fluorescence des bactéries totales et les bactéries mortes, car elles sont colorées par deux colorants fluorescents différents.

Après culture avec nisine-SACD, SACD et nisine, la morphologie des bactéries a été visualisée à l'aide d'un microscope électronique à balayage (SU8100, SEM, Hitachi, Japon). Les échantillons ont été déposés sur du ruban de noir de carbone puis recouverts d'or avant analyse.

Toutes les mesures ont été effectuées sur des échantillons séparés en triple exemplaire. Les résultats qui ont donné des valeurs numériques sont présentés sous forme de moyennes ± écarts-types. L'analyse ANOVA des données expérimentales a été réalisée à l'aide du logiciel statistique SPSS 20 (SPSS Inc., Chicago, USA). Les différences ont été considérées à un seuil de signification de 95 % (p < 0,05).

De plus amples informations sur la conception de la recherche sont disponibles dans le résumé des rapports de recherche sur la nature lié à cet article.

Les auteurs déclarent que toutes les données à l'appui des conclusions de cette étude sont disponibles dans l'article.

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Ce travail a été soutenu par la Fondation des sciences naturelles de la province du Jiangsu (BK20210458).

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Yao Hu, Kequan Xing, Long Chen, Jie Long, Aiquan Jiao, Xueming Xu, Zhengyu Jin et Chao Qiu

Collège d'industrie légère et d'ingénierie alimentaire, Université forestière de Nanjing, Nanjing, Jiangsu, 210037, Chine

Xiaojing Li

Collège des sciences alimentaires et pharmaceutiques, Université de Ningbo, 169 Qixing South Road, Ningbo, Zhejiang, 315832, Chine

Shang Yuan Sang

Département des sciences alimentaires, Université du Massachusetts, Amherst, MA, 01060, États-Unis

David Julian McClements

Beijing Advanced Innovation Center for Food Nutrition and Human Health, China-Canada Joint Lab of Food Nutrition and Health (Beijing), School of Food and Health, Beijing Technology and Business University (BTBU), 11 Fucheng Road, Beijing, 100048, Chine

Jinpeng Wang

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Correspondance à Jinpeng Wang, Zhengyu Jin ou Chao Qiu.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

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Reçu : 01 août 2022

Accepté : 13 février 2023

Publié: 20 mai 2023

DOI : https://doi.org/10.1038/s41538-023-00181-7

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